Les choses sérieuses reprennent avec un quart de finale piégeux face à l’OGC Nice, qui a perdu de sa superbe depuis ses titres des années 1950, mais qui fait la loi en Division 2. Sérieux, les Rennais écartent sans coup férir les Azuréens au Stade Vélodrome de Marseille (5 – 2). Fin avril, ils retrouvent devant leur route l’AS Saint-Étienne menée par Robert Herbin, en demi-finale au Parc des Princes. Tenants du titre en Coupe de France, les Rennais n’y auront pas réédité leur exploit de la saison précédente. La saison 1964-1965 du Stade rennais Université Club débute le 30 août 1964 avec la première journée du Championnat de France de Division 1, pour se terminer le 30 mai 1965 avec la dernière journée de cette compétition. Le Stade rennais disputera son premier match de la saison, à domicile, face à Nancy le 4 août. Le troisième match oppose les deux formations à Bordeaux et Reims élimine le Stade rennais (2 – 3), qui sort de la compétition par la petite porte. Contre toute attente, les Rennais ne parviennent pas à se défaire des Rémois, qui les tiennent en échec par deux fois sur le même score au Parc des Princes.

À l’issue de la première manche, les Rennais virent en tête, l’ayant emporté (2 – 0) grâce à des buts de Méano et Dombeck, mais Lille remet les compteurs à égalité en gagnant la seconde manche par le même écart de buts (1 – 3). Une belle est organisée pour départager les deux formations. Loin de s’affoler, boutique stade rennais les Rennais réduisent l’écart peu avant la mi-temps. Pire, huit minutes plus tard, une contre-attaque rondement menée permet à Jacky Paillard de creuser l’écart. Un mois plus tard, le club change de président. C’est passé le mois de février que les Rennais sortiront enfin de la masse, s’emparant rapidement d’une sixième place qu’ils s’adjugeront à l’issue de la 38e et dernière journée. C’est finalement à la quatrième place du classement qu’ils échouent, comme leurs prédécesseurs de 1948-1949. Un résultat obtenu grâce à un ultime succès sur le terrain du RC Strasbourg, opposant direct du Stade rennais UC pour la quatrième place. Antoine Cuissard débarqué, le Stade rennais doit se trouver un nouvel entraîneur. 1/8 de finale (rejoué) Stade rennais UC 1 – 1 a.p.

1/8 de finale Stade rennais UC 1 – 1 a.p. Loin de se résigner, les Rennais égalisent six minutes plus tard, d’un tir puissant et lointain de Le Dizet, qui redonne virtuellement le maintien aux « Rouge et Noir ». De fait, les trois derniers seront directement relégués, alors que les seizièmes et dix-septièmes disputeront des rencontres de barrage face aux deuxièmes et troisièmes de D2. « Rouge et Noir » pour la première fois sur l’ensemble des deux rencontres (77e). À quatre minutes du terme, le Stade rennais UC plie définitivement le match. Autour de la nouvelle année, une victoire de prestige devant Marseille et une qualification en Coupe de la ligue contre Lyon permettent à Guivarc’h d’inscrire la bagatelle de six buts en deux rencontres (un triplé et un coup du chapeau). 23 janvier : Après une nouvelle défaite sur le terrain de Lorient, le Stade rennais boucle une série de huit matches sans victoire et se retrouve de nouveau à la dernière place du classement. Une mauvaise série en mars – avril (0V-1N-5D), vient mettre celui-ci en péril, avant que le Stade rennais UC ne se reprenne pour atteindre finalement la quatorzième place.

Conséquence de la victoire en Coupe de France, le Stade rennais s’ouvre la porte de compétitions auxquelles il n’avait encore jamais goûté auparavant. Le tableau suivant récapitule les meilleurs buteurs du club lors de chaque saison, toutes compétitions confondues depuis 1932, période correspondant à la Seconde Guerre mondiale exceptée. Cette période de suprématie se traduit au niveau du palmarès avec 8 titres de champion glanés par Nantes entre 1965 et 2001 contre aucun côté rennais. Hors période de la Seconde Guerre mondiale, il navigue exclusivement depuis entre les deux divisions professionnelles, la Ligue 1 et la Ligue 2, sans avoir joué aux étages inférieurs. À l’extérieur, les résultats sont catastrophiques, avec deux points glanés loin de la route de Lorient lors de la phase aller. Stade rennais se réveille dès le début de la phase retour, enchaînant huit matchs sans défaite (4V-4N-0D), dont deux écrasantes victoires sur Nîmes (4 – 0) et Angers (6 – 0). Mi-avril, des Rennais survoltés écrasent le FC Nantes, leader du championnat, route de Lorient (4 – 0). La première place n’est alors qu’à trois points des « Rouge et Noir » qui peuvent rêver de titre.

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